Initialement galerie de l'Académie des Beaux-Arts, qui fut fondée en 1807, la pinacothèque s'est constituée avec la restitution des toiles vénitiennes par les Français après la Restauration, et avec différents collections privées. La galerie est détachée de l'Académie depuis 1878.
La collection présente un panorama considérable sur l'art vénitien. Parmi les primitifs, citons les oeuvres de Paolo Veneziano, Lorenzo Veneziano, Iacobello da Fiore. Le XVème siècle est représenté par Crivelli, Gentile Bellini, Vivarini, et par Giovanni Bellini, Cima da Conegliano, Carpaccio.
Le XVIème siècle débute avec la célèbre Tempête de Giorgione et se poursuit avec le Portrait de gentilhomme dans son cabinet de travail de Lotto, La Présentation de Marie au Temple de Titien, les Miracles de Saint Marc de Tintoret, le Repas chez Lévi de Véronèse.
La collection portant sur le XVIIIème siècle, extrêmement vaste, comprend des oeuvres de Sebastiano et de Marco Ricci, de Piazzetta, des vues de Canaletto, des portrets au pastel de Rosalba Carriera, des toiles des frères Guardi et Longhi, et des esquisses de Gian Battista Tiepolo.
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